Действие начинается сразу после эпилога книги «Гарри Поттер и Дары Смерти». Гарри Поттер и его жена Джинни Уизли встречаются с Роном и Гермионой на вокзале Кингс-Кросс при отправке своих детей в Хогвартс.

В поезде младший сын Гарри Поттера — Альбус Северус Поттер, неуверенный в себе и рефлексирующий мальчик, случайно знакомится с сыном Драко Малфоя — Скорпиусом Малфоем. По прибытии в Хогвартс Альбус Северус получает распределение не в Гриффиндор к своему старшему брату Джеймсу, а в Слизерин, куда уже распределился Скорпиус. Выбор шляпы становится шоком для окружающих, но благодаря этому зародившаяся в поезде дружба начинает крепнуть.

…Проходит три года, в течение которых Альбус страдает от неуспеваемости, нежелательного внимания со стороны других студентов и собственных сравнений себя со своим знаменитым отцом (как ему кажется — не в свою пользу). И в личном общении между Альбусом и Гарри множатся непонимания. Гарри решает сделать подарки сыновьям накануне их поездки в Хогвартс. Альбус глубоко оскорблён тем, что, старшему брату достаётся мантия-невидимка, а ему — «всего лишь» детское одеяльце Гарри (хотя Гарри считает наоборот: для него единственная вещь, доставшаяся от его родителей — самый ценный дар). В гневе Альбус обливает одеяльце приворотным зельем-подарком Рона...

Скорпиус, добродушный и ироничный, но такой же неуверенный в себе паренёк, терзается от издевательств на почве слухов, что он якобы сын Волан-де-Морта. Ему нравится Роза Уизли, дочь Рона и Гермионы, отважная староста и игрок в квиддич, но та лишь высокомерно презирает «отпрыска Малфоя», а заодно и Альбуса, который с ним водится. Мама Скорпиуса умирает, Альбус поддерживает друга.

Тем временем Гарри и Гермиона, теперь сотрудники Министерства магии, усердно пытаются скрыть существование последнего оставшегося Маховика времени, чтобы сохранить его для дальнейших исследований. В доме у Гарри появляется престарелый Амос Диггори, который пытается убедить Гарри использовать устройство, чтобы вернуться в прошлое и спасти погибшего от рук Волан-де-Морта Седрика Диггори. Гарри отказывается, поскольку это изменит настоящее. Альбус подслушивает разговор и разочаровывается в отце, чуть позже заявив ему, что хотел бы не быть его сыном. Он знакомится с племянницей Амоса, Дельфи, и убеждает Скорпиуса объединиться с ней, чтобы найти Маховик, спасти Седрика и тем самым доказать отцу, что тот не прав.

Для этого Альбус и Скорпиус сбегают из Хогвартс-экспресса, находят Дельфи и уже втроём с помощью оборотного зелья проникают в Министерство магии. Правда, выясняется, что с трудом добытый Маховик сломан, и в прошлое можно попасть только на 5 минут, а потом происходит автоматическое возвращение обратно. Друзья отправляются в прошлое на Турнир Трёх Волшебников, чтобы помешать Седрику выиграть, так как считают, что это поражение в Турнире спасёт его от столкновения с Волан-де-Мортом.

В 1995-м году они переодеваются в студентов Дурмстранга и обезоруживают Седрика во время состязания с драконом. Но юноша всё равно погибает: неудача на первом состязании только усиливает волю к победе… Однако действия Альбуса и Скорпиуса приводят к изменению настоящего: проделки «студентов Дурмстранга» замечает юная Гермиона, подозревающая, что их подговорил Виктор Крам. В результате на Рождественский бал она идёт не с Крамом, а с Роном Уизли. Во время бала она страдает от неловкости Рона так, как в «правильной версии настоящего» страдала Падма Патил… В итоге именно Падма поддерживает Рона после неудачи с Гермионой — и у них завязываются романтические отношения…

Вернувшись в настоящее время, друзья обнаруживают, что Рон теперь женат на Падме, Гермиона стала довольно неприятным и сварливым преподавателем в Хогвартсе, а их дочери Розы не существует вообще. Мальчики решают использовать Маховик ещё раз, чтобы спасти Диггори.

Альбус и Скорпиус отправляются в 1995 год на второе состязание, где унижают Седрика, применив к нему заклятие раздувания. Это снова приходит к нарушению в настоящем: смелый Седрик проигрывает турнир и из-за унижения решает стать Пожирателем смерти. В ходе битвы за Хогвартс он убивает Невилла Долгопупса, который должен был уничтожить Нагайну, последний крестраж Волан-де-Морта. Нагайна остаётся в живых, Волан-де-Морт и его сторонники побеждают в битве и убивают Гарри Поттера.

Скорпиус, вернувшись в современный Хогвартс, обнаруживает, что раз Гарри Поттер был убит — то Альбус не существует, а Хогвартсом управляют Пожиратели Смерти во главе с Долорес Армбридж. Её правая рука — Северус Снегг. Скорпиус, зная о том, что Снегг был двойным агентом и работал на Дамблдора, обращается к нему, объясняя существование другого настоящего, где Гарри Поттер выжил, Волдеморт повержен, а его, Скорпиуса, лучший друг — Альбус Северус Поттер — назван в том числе и в честь преподавателя Зельеварения… В итоге Снегг помогает юному Малфою, сводя его с членами подпольного Сопротивления — Роном и Гермионой, которых прячет в Хогвартсе много лет. На прощание Снегг просит передать Гарри свою признательность, что тот назвал сына его именем. Вернувшись в прошлое уже в третий раз, Скорпиус обезвреживает находящихся там себя и Альбуса из прошлого, которые пытаются помешать Седрику…

Друзья воссоединяются в настоящем, которое вернулось к первоначальному состоянию. Они извиняются перед отцами (которые за время отсутствия сыновей наконец примирились) и решают уничтожить незаконный Маховик времени. К ним присоединяется Дельфи, которая внезапно обезоруживает мальчиков… Оказывается, она и есть ребёнок Волдеморта, Проклятое дитя… Она подчинила себе Амоса Диггори, чтобы под предлогом спасения Седрика добраться до Маховика и спасти Волдеморта. Она переносит всех в прошлое, уничтожает Маховик и улетает в неизвестном направлении… Мальчики выясняют, что находятся в октябре 1981 года и понимают, что Дельфи хочет спасти Тёмного Лорда, предупредив его о том, что произойдет, когда он попытается убить маленького Гарри Поттера… Альбус и Скорпиус добираются до Годриковой Впадины, пробираются в дом Поттеров и отправляют в будущее послание из прошлого, написав секретное письмо на детском одеяльце — единственной вещи, которая попадёт к Гарри из родительского дома.

В настоящем Гарри, Джинни, Рон, Гермиона и Драко Малфой обнаруживают исчезновение Альбуса и Скорпиуса. Объединившись, они идут по следу и так же выясняют, что Дельфи отнюдь не племянница Амоса Диггори (у него с супругой нет братьев и сестёр), а дочь Волан-де-Морта и Беллатрисы Лестрейндж. Но благодаря верно рассчитанной Альбусом цепочки обстоятельств, Гарри обнаруживает письмо на одеяле и узнает, что дети застряли в 1981 году в Годриковой впадине. Драко признается, что в семье Малфоев сохранился ещё один Маховик времени, уже исправный. Гарри, Драко, Рон, Гермиона и Джинни прибывают в 1981 год, заманивают Дельфи в ловушку и обезвреживают её. Она признаётся, что только лишь хочет знать своего отца, однако Поттер, хотя и удивлён столь невинным мотивом, всё же отвечает, что это невозможно: они не в силах изменить прошедшее. Герои должны остаться в прошлом и убедиться в том, что события 31 октября 1981 года остаются неизменными — Гарри становится свидетелем того, как Волдеморт входит в дом его родителей, чтобы убить его… Затем все возвращаются в настоящее, Дельфи отправляют в Азкабан…

Гарри и Альбус приходят к могиле Седрика Диггори, которую Гарри и так регулярно посещает. Пережитое объединяет их и даёт возможность примириться…